Inhibited Methanogenesis in the Rumen of Cattle: Microbial Metabolism in Response to Supplemental 3-Nitrooxypropanol and Nitrate

Abstract

3-Nitrooxypropanol (3-NOP) supplementation to cattle diets mitigates enteric CH 4 emissions and may also be economically beneficial at farm level. However, the wider rumen metabolic response to methanogenic inhibition by 3-NOP and the <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M1"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>2</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> intermediary metabolite requires further exploration. Furthermore, <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M2"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>3</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> supplementation potently decreases CH 4 emissions from cattle. The reduction of <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M3"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>3</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> utilizes H 2 and yields <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M4"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>2</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> , the latter of which may also inhibit rumen methanogens, although a different mode of action than for 3-NOP and its <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M5"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>2</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> derivative was hypothesized. Our objective was to explore potential responses of the fermentative and methanogenic metabolism in the rumen to 3-NOP, <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M6"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>3</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> and their metabolic derivatives using a dynamic mechanistic modeling approach. An extant mechanistic rumen fermentation model with state variables for carbohydrate substrates, bacteria and protozoa, gaseous and dissolved fermentation end products and methanogens was extended with a state variable of either 3-NOP or <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M7"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>3</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> . Both new models were further extended with a <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M8"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>2</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> state variable, with <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M9"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>2</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> exerting methanogenic inhibition, although the modes of action of 3-NOP-derived and <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M10"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>3</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> -derived <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M11"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>2</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> are different. Feed composition and intake rate (twice daily feeding regime), and supplement inclusion were used as model inputs. Model parameters were estimated to experimental data collected from the literature. The extended 3-NOP and <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M12"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>3</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> models both predicted a marked peak in H 2 emission shortly after feeding, the magnitude of which increased with higher doses of supplement inclusion. The H 2 emission rate appeared positively related to decreased acetate proportions and increased propionate and butyrate proportions. A decreased CH 4 emission rate was associated with 3-NOP and <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M13"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>3</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> supplementation. Omission of the <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M14"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>2</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> state variable from the 3-NOP model did not change the overall dynamics of H 2 and CH 4 emission and other metabolites. However, omitting the <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M15"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>2</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> state variable from the <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M16"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>3</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> model did substantially change the dynamics of H 2 and CH 4 emissions indicated by a decrease in both H 2 and CH 4 emission after feeding. Simulations do not point to a strong relationship between methanogenic inhibition and the rate of <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M17"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>3</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> and <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M18"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>2</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> formation upon 3-NOP supplementation, whereas the metabolic response to <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M19"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>3</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> supplementation may largely depend on methanogenic inhibition by <mml:math xmlns:mml="http://www.w3.org/1998/Math/MathML" id="M20"><mml:mtext>N</mml:mtext><mml:msubsup><mml:mrow><mml:mtext>O</mml:mtext></mml:mrow><mml:mrow><mml:mn>2</mml:mn></mml:mrow><mml:mrow><mml:mo>-</mml:mo></mml:mrow></mml:msubsup></mml:math> .

Topics & Concepts